En los años 1920 y sobre todo en los 1930 el británico Fred Pentland marcó una época en el club: en su primera etapa conquistó la Copa de 1923 y, en la segunda, logró formar el equipo más laureado de la historia del Athletic, que bajo su tutela se alzó con cuatro títulos de Copa y dos de Liga. En los años 1940 y principios de los 1950 destacaron especialmente el guardameta Lezama (portero menos goleado de La Liga en 1946-47), el mediocentro Nando y los integrantes de la «segunda delantera histórica» del club: Iriondo, Venancio, Zarra, Panizo y Gaínza. En 2015 el equipo finalizó decimocuarto en liga y obtuvo la clasificación para la Copa Sudamericana a través de la Copa de Brasil. En la temporada 2013-14, bajo la dirección de Ernesto Valverde, el Athletic se clasificó nuevamente para la Liga de Campeones y batió su propio récord de puntos en Liga (70); en 2015 llevó al club a ganar su primer título oficial desde 1984, la Supercopa de España.
Finalmente, el 17 de octubre de 1924 el Athletic Club de Madrid presentó la reforma de los estatutos en la Dirección General de Seguridad con la instancia firmada por Enrique Álvarez de Lara, camiseta fútbol secretario del club. En 1995 pasó al fútbol base del F. C. Barcelona, club en el que su padre había desarrollado la mayor parte de su carrera profesional. Aunque en sus inicios fue uno de los primeros clubes españoles en contar con extranjeros en sus filas, principalmente ingleses que trabajaban en los puertos vizcaínos y residían en Bilbao, los problemas y quejas generados por parte de otros equipos (especialmente la Real Sociedad) por alinear a jugadores extranjeros provocaron que en 1912 la Real Federación Española de Fútbol estableciera un nuevo reglamento por el que solo podrían participar jugadores españoles. En los años 1950, cuando comenzaron a llegar los primeros jugadores extranjeros a la liga española, el Athletic siguió fiel a su tradición de jugar exclusivamente con jugadores vizcaínos. Históricamente, la cantera del Athletic está considerada como una de las más importantes del fútbol español y ha aportado nombres de gran relevancia en la historia del fútbol (principalmente el español), tanto jugadores como entrenadores, tales como los técnicos Javier Clemente, Iñaki Sáez, Luis de la Fuente, Ernesto Valverde o Andoni Iraola, entre otros, y futbolistas como José Ramón Alexanko, Dani, Andoni Goikoetxea, los hermanos Julio y Patxi Salinas, Rafael Alkorta, Aitor Karanka, Julen Guerrero, Aritz Aduriz, Fernando Llorente o Aymeric Laporte, entre otros.
La actual Junta Directiva está presidida por Jon Uriarte, cuya candidatura ganó las elecciones celebradas el 24 de junio de 2022, sucediendo en el cargo al anterior presidente, Aitor Elizegi. Entre 2007 y 2011 el sevillano Joaquín Caparrós logró sacar al Athletic de una de las peores crisis deportivas de su historia, lo llevó a disputar su primera final de Copa en 24 años y además formó un equipo competitivo cuya base se mantuvo durante muchos años. Desde ese momento el Athletic comenzó a alinear exclusivamente a jugadores vizcaínos en sus filas, si bien no existe constancia de ningún documento que pruebe que esta fue una decisión premeditada o fruto de la casualidad. Como dato anecdótico esa temporada el entrenador Harry Lowe tuvo que alinearse a sí mismo en un partido en Valencia por baja de última hora por enfermedad de un jugador. También es muy común que la afición se reúna en masa para apoyar al equipo antes de un partido de gran transcendencia, como en los octavos de final de la Europa League frente al Manchester United (2012) o en la semifinal de Copa del Rey frente al Sevilla F. C. (2009), entre otras, cuando una masa de miles de aficionados esperaron a la salida del hotel donde estaban concentrados los jugadores para animar al equipo en su salida en autobús hacia el estadio.
Rompiendo las estadísticas en su contra, el equipo le ganó a Atlético Nacional en Medellín y clasificó a la final de liga a pesar de que con Atlético Huila igualó en puntos, pero los bogotanos eran dueños del llamado punto invisible, ventaja que los dejó finalistas de su grupo. En el año del centenario (1997-98) el francés Luis Fernández clasificó al Athletic para la Liga de Campeones tras quedar subcampeón de Liga. Entre 1940 y 1947 el vizcaíno Juan Urquizu ayudó a formar el equipo de la «segunda delantera histórica» del club, que conquistó un doblete de Liga y Copa en 1943 y ganó otras dos Copas de manera consecutiva en 1944 y 1945. En los años 1950 el checoslovaco Ferdinand Daučík formó otro de los equipos históricos del club, conocido como el equipo de «los once aldeanos», ganador de un doblete en 1956 y otras dos Copas en 1955 y 1958 (si bien ya no estuvo presente en esta última), además de llevar al equipo hasta los cuartos de final de la Copa de Europa en el debut del Athletic en esta competición.